Mengambil latar waktu alternatif setelah SMP Raimon memenangkan Football Frontier, sekelompok anak laki-laki bermain sepak bola di sebuah pulau terpencil di lepas pantai Jepang. Namun, suatu hari para siswa menyaksikan pembongkaran satu-satunya lapangan sepak bola di pulau itu dan mereka berjuang mati-matian untuk mencegah kehancurannya, namun tidak berhasil.
Satu-satunya cara untuk mendapatkan kembali klub sepak bola mereka adalah dengan menjadi juara Football Frontier. Asuto Inamori dan teman-teman sekelasnya menerima tawaran tersebut, pindah ke daratan Jepang dan bersekolah di SMP Raimon. Meninggalkan keluarga mereka dan memasuki kota metropolitan Tokyo, mereka memulai perjalanan yang akan menguji tekad mereka untuk menjadi yang terbaik di seluruh Jepang.
Inazuma Eleven: Ares no Tenbin menceritakan kisah sekelompok teman yang hasratnya terhadap sepak bola semakin berkobar dari hari ke hari. Melalui pertemuan mereka dengan beberapa raksasa sepak bola, termasuk pelatih misterius Zhao Jinyun-mereka bergegas menuju Perbatasan Sepak Bola untuk menghadapi tim-tim terhebat yang ada di Jepang!
