Ditinggalkan sejak kecil oleh ibunya, Aoi Tsubaki selalu memiliki kemampuan untuk melihat “ayakashi” – roh-roh dari Alam Gaib. Shirou Tsubaki, kakeknya yang juga memiliki kemampuan yang sama, mengasuhnya dan mengajarinya cara hidup bersama ayakashi dengan damai. Ketika kakeknya tiba-tiba meninggal dunia, Aoi yang mandiri harus melanjutkan karir kuliahnya, hanya berbekal pengetahuannya dalam memasak sebagai alat perlindungan terhadap roh-roh pemakan manusia. Dengan harapan bahwa ayakashi tidak akan berpaling kepadanya atau manusia lain yang tidak tahu apa-apa sebagai makanan yang lezat, ia mengambil alih tanggung jawab untuk memberi makan makhluk-makhluk kelaparan yang melintasi jalannya.
Setelah memberikan makan siang kepada ayakashi misterius, Aoi dibawa ke Alam Tersembunyi, di mana ayakashi tersebut mengungkapkan dirinya sebagai dewa raksasa yang dikenal sebagai Oodanna, “Pemilik Penginapan Utama.” Di sana, ia mengetahui bahwa ia digunakan sebagai jaminan atas utang kakeknya sebesar seratus juta yen, dan bahwa ia harus membayar harga untuk keputusan ceroboh kakeknya dengan menikahi Oodanna. Aoi dengan gagah berani menolak dan memutuskan untuk menyelesaikan masalah dengan caranya sendiri: dia akan melunasi hutangnya sendiri dengan membuka restoran di penginapan Oodanna.
Kakuriyo no Yadomeshi mengikuti perjalanan Aoi saat ia mulai mengubah dan menyentuh kehidupan para ayakashi melalui satu senjata yang ia miliki untuk melawan mereka, yaitu masakannya yang lezat.
